Trong Aegis Defenders, người chơi điều khiển một đội tối đa 4 nhân vật. Ngoài chạy, nhảy và tấn công, mỗi nhân vật có một khả năng phụ riêng và có thể chế tạo một vật phẩm độc nhất. Người chơi có thể sử dụng "hợp nhất chéo" để kết hợp các vật phẩm thành những thứ mạnh hơn. Mỗi màn chơi thường được chia thành các giai đoạn khám phá và phòng thủ tháp. Giai đoạn khám phá bao gồm platforming và giải đố. Trong giai đoạn phòng thủ tháp, người chơi phải bảo vệ căn cứ của mình (một người hoặc vật quan trọng) khỏi những đợt địch thủ đang tiếp cận. Có 18 màn trong phần chơi chiến dịch cộng với 3 màn thưởng thêm có các nhân vật chéo từ các trò chơi Kickstarter khác bao gồm Shovel Knight, Lunais từ Timespinner, và Derpl Zork từ Awesomenauts.[2]